Джон Макмахон, младший брат Стива Макмахона, является воспитанником «Эвертона», однако за первую команду «синих» он никогда не играл. Он выступал за ряд клубов, играющих вне системы футбольных лиг Англии, а затем перешёл на тренерскую работу, сперва занявшись молодёжью «Транмира». Два раза он становился исполняющим обязанности менеджера этого клуба.
С 2006 года Макмахон работал в «Шрусбери» в качестве ассистента менеджера Гари Питерса, а потом и Пола Симпсона.
Летом 2009 года Джон был назначен на должность тренера резервной команды.
